Efectos Allee en una avispa social invasora establecida en la Patagonia Argentina: determinación de umbrales para el control de poblaciones locales

Abstract

En ecología de poblaciones, el crecimiento poblacional de algunos organismos se describe típicamente por una curva de denso-dependencia negativa donde la tasa de crecimiento per cápita decrece solo cuando se supera la capacidad de carga del ambiente. Sin embargo, en algunas especies sus poblaciones decrecen cuando la densidad poblacional es baja. Los efectos Allee se definen como la relación positiva entre el tamaño poblacional y la tasa de crecimiento. Este fenómeno se puede diferenciar en dos tipos: efectos Allee “demográficos” y “componentes”. Los efectos Allee demográficos se refieren a la relación positiva entre el tamaño de un grupo o población y la tasa de crecimiento, mientras que los componentes del efecto Allee se refieren a la relación entre el tamaño de un grupo o población y el éxito reproductivo (o fitness) de sus individuos. Los efectos Allee se basan en la existencia de interacciones intraespecíficas mutuamente beneficiosas que hacen que el éxito reproductivo individual o la tasa de crecimiento per cápita aumenten con el número de individuos. Las especies de animales sociales se caracterizan por las interacciones cooperativas que ocurren entre individuos de un mismo grupo o colonia. Debido a esto es que se ha postulado que cualquier aumento en la sociabilidad en los animales, puede trasladarse a un aumento en la susceptibilidad a los efectos Allee. Específicamente los insectos eusociales son un ejemplo extremo de cooperación entre conespecíficos debido a su compleja organización social y su división de tareas. Las colonias de insectos eusociales están conformadas por cientos de individuos emparentados que se caracterizan por una marcada división de trabajo entre la casta reproductiva y la casta no reproductiva u obrera. Las obreras- hembras suprimidas reproductivamente- ayudan activamente en todas las tareas necesarias para que los individuos reproductivos puedan generar descendencia. A su vez, los congéneres son esenciales para realizar con éxito las diferentes tareas, que incluyen la búsqueda de alimento, la defensa de la colonia y el cuidado de la cría. Este alto grado de cooperación observado en insectos eusociales sugiere que deberían ser susceptibles a los efectos Allee. En consonancia, los comportamientos sociales como la búsqueda y adquisición de alimento, la defensa de la colonia, y el cuidado de la cría, han sido postulados como mecanismos que podrían conducir a efectos Allee. Estos comportamientos son una de las razones por las cuales hormigas, termitas, abejas y avispas se han vuelto especies dominantes en muchos hábitats y están relacionados con el éxito de una colonia. El objetivo general de la tesis fue evaluar la existencia de componentes del efecto Allee y sus posibles mecanismos a nivel de colonia en la avispa eusocial invasora, Vespula germanica con el fin último de mejorar las estrategias de control actuales. En el capítulo 2 exploré experimentalmente los componentes Allee a nivel de colonia. Las colonias de V. germanica, están conformadas por una única reina reproductiva y numerosas obreras monomórficas estériles encargadas del cuidado de la cría, entre otras tareas. Una de las tareas más importantes de las obreras es cuidar de las futuras reinas para asegurar el éxito reproductivo de la colonia. El éxito reproductivo de la colonia no sólo consiste en la producción de futuras reinas sino también en las colonias exitosas generadas por esas reinas. Por ello, las reinas producidas en una colonia deben poseer atributos que maximicen las posibilidades de éxito. El tamaño corporal (indicativo de potencial reproductivo) y el peso (reservas nutricionales) de reinas al abandonar el nido parental son centrales para este éxito. El objetivo de este capítulo fue conocer el efecto de la remoción de obreras, como aproximación experimental a una colonia reducida, sobre dos componentes del éxito reproductivo de la colonia: el número de futuras reinas producidas y su índice de masa corporal. Para ello, busqué y extraje nidos de los alrededores de Bariloche, que se colocaron en cajas individuales bajo condiciones naturales. Posteriormente, procedí con la remoción de obreras de cada nido (del 0 al 80% aproximadamente) utilizando una aspiradora inalámbrica adaptada para la tarea. Durante abril y mayo capturé las reinas producidas por nido y calculé su índice de masa corporal a partir del largo de la tibia y el peso. Los resultados sugieren que la disminución en el número de obreras de la colonia se asocia con una reducción en el número de futuras reinas producidas. En aquellos casos donde la reducción de obreras fue superior al 44.4%, las colonias no produjeron reinas. A su vez, el índice de masa corporal de las reinas no se asocia a la disminución en el número de obreras. Estos resultados demuestran la importancia de la casta obrera en el éxito de la colonia, proporcionando evidencia de la existencia de efectos Allee a nivel de colonia en estas avispas sociales. En el capítulo 3, exploré tres comportamientos sociales como posibles mecanismos que pueden conducir a efectos Allee a nivel de colonia. Específicamente, evalué el efecto de la remoción de obreras sobre el ingreso de proteína al nido y el número de obreras realizando algún comportamiento de higiene o vigilancia en la entrada del nido. Para ello, en los mismos nidos utilizados en el capítulo 2, durante el mes de marzo realicé observaciones de cinco minutos por nido. En cada observación registré el número de obreras realizando comportamientos relacionados con la higiene (obreras sacando larvas, restos de obreras o restos del nido, así como acicalando el cuerpo de otras obreras al ingresar al nido) y el número de avispas guardianas presentes en la entrada del nido. Además, diariamente tomé una muestra del alimento proteico ingresado a cada nido capturando a todas las obreras ingresantes durante un minuto. Encontré que la disminución en el número de obreras de la colonia no afectó la cantidad de proteína ingresada al nido ni el número de obreras realizando algún comportamiento de higiene. En contraste, la defensa de la colonia, medida como el número de obreras guardianas en la entrada del nido, disminuyó con la reducción en el número de obreras. Estos resultados sugieren que las colonias poseen una notable flexibilidad para desempeñar diferentes roles, lo que les permite afrontar cambios en el número de obreras en la colonia. Esta flexibilidad, permite que la colonia relocalice individuos a tareas que podrían ser prioritarias, como el ingreso de proteína o la higiene, con el fin de continuar con su crecimiento, desarrollo y reproducción. Por último, en el capítulo 4, evalué en parcelas experimentales el efecto de la captura masiva de avispas sobre la abundancia de V. germanica y la actividad de los nidos, el año de implementación del tratamiento y al año siguiente. Durante dos años consecutivos, implementamos un trampeo masivo a campo en ocho parcelas de una hectárea cada una (2 parcelas tratamiento y 2 parcelas control cada año). En las parcelas tratamiento, donde se aplicó el trampeo masivo, colocamos 25 trampas cebadas con carne durante 4 semanas. Para evaluar el efecto del tratamiento, comparé la abundancia de avispas en la semana previa y la posterior al mismo para cada parcela. Los resultados mostraron que la captura masiva de obreras redujo un 65 % la abundancia de avispas locales y un 48 % la actividad de los nidos ubicados en parcelas tratadas. A su vez, un año después de la captura masiva, se observó una disminución en la abundancia de avispas. De forma similar a lo hallado para nidos experimentales (cap.2), los nidos a campo sufrieron una disminución del 48% en la tasa de tráfico aéreo, luego de aplicar un trampeo masivo. Este último resultado, podría tener implicancias a nivel poblacional debido al efecto de la remoción de obreras sobre la generación de reproductivos observado experimentalmente. Además, el conocimiento de este umbral crítico es relevante para el diseño de estrategias de control. La captura masiva de obreras podría ser una herramienta útil y respetuosa con el ambiente para reducir las poblaciones de estas avispas sociales invasoras a nivel local y durante el pico de actividad. En conclusión, estos estudios evidenciaron efectos Allee en las colonias de V. germanica. Nidos con menos obreras, producen menos reinas e invierten menos en conductas de defensa, lo que podría afectar su supervivencia. Por otro lado, el trampeo masivo a escala local reduce la abundancia de avispas V. germanica teniendo un impacto significativo sobre las colonias naturales e incluso pudiendo afectar a las poblaciones a mediano plazo, al exponerlas a los efectos Allee. La técnica de trampeo masivo de obreras podría ser una estrategia eficaz para reducir localmente la abundancia de avispas, especialmente durante los meses de mayor actividad en áreas invadidas.

In population ecology, the population growth of some organisms is typically described by a negative density-dependence curve, wherein the per capita growth rate decreases only when the carrying capacity of the environment is exceeded. However, in some species, their populations decrease when population density is low. Allee effects can be defined as the positive relationship between population size and growth rate. This phenomenon can be differentiated into two types: “demographic” and “component” Allee effects. Demographic Allee effects refer to a positive relationship between the per capita population growth rate and population or group size, while the components of the Allee effect refer to a relationship between population or group size and individual fitness. Allee effects are based on the existence of mutually beneficial intraspecific interactions among individuals. In social species these cooperative interactions may occur among individuals of the same group or colony. From the standpoint of cooperation, any increase in sociability could be translated into an increase in susceptibility to Allee effects. Specifically, eusocial insects are an emblematic example of cooperation between conspecifics that reaches division of labour between individuals that may lead to morphological variation among them. Colonies of eusocial insects are made up of hundreds of related individuals that are characterized by a marked identification between the reproductive caste and the non-reproductive or worker caste. Workers - reproductively suppressed females - actively help in all the tasks necessary so that reproductive individuals can generate offspring. Conspecifics are essential to successfully carry out different tasks, which include searching for food, defending the colony, and caring for the offspring. This high degree of cooperation observed in eusocial insects suggests that they should be susceptible to Allee effects. Accordingly, social behaviors such as foraging and acquiring food, colony defence, and brood care have been postulated as mechanisms that could lead to Allee effects. These behaviors are one of the reasons why ants, termites, bees, and wasps have become dominant species in many habitats and are related to the success of a colony. The main objective of the thesis was to evaluate the existence of components of the Allee effect and its possible mechanisms at the colony level in the invasive eusocial wasp, Vespula germanica with the purpose of improving current control strategies. In Chapter 2, I experimentally explored component Allee effects at the colony level. Vespula germanica colonies are made up of a single reproductive queen and numerous sterile monomorphic workers in charge of caring for the brood, among other tasks. One of the workers' most important tasks is to care for gynes (future queens) to ensure the reproductive success of the colony. The colony fitness consists not only of gyne production but also of the success of the new colonies generated by those queens. Therefore, queens produced in a colony must possess attributes that maximize their chances of success. Body size (indicative of reproductive potential) and weight (nutritional reserves) of queens upon leaving the parental nest are central to this success. The objective of this chapter was to know the effect of worker removal, as an experimental approach to a reduced colony, on two components of the colony fitness: the number of gynes produced and their body mass index. To do this, I searched and extracted nests from the Bariloche city surrounding, which were placed in individual boxes under natural conditions. Subsequently, I proceeded with the worker removal from each nest (from approximately 0 to 80%) using a cordless vacuum cleaner adapted for the task. During April and May I captured the gynes produced per nest and calculated their body mass index from tibia length and weight. Results suggest that the decrease in the number of workers in the colony is associated with a reduction in the number of future queens produced. In those cases where the reduction in workers was greater than 44.4%, the colonies did not produce queens. In turn, the body mass index of the queens is not associated with the decrease in the number of workers. These results demonstrate the importance of the worker caste in colony success, providing evidence for the existence of colony-level Allee effects in these social wasps. In Chapter 3, I explored three social behaviors as possible mechanisms that can lead to Allee effects at the colony level. Specifically, I evaluated the effect of worker removal on the amount (weight) of protein-foods collected by foragers, and the number of workers performing any hygiene or guarding behavior at the nest entrance. To do this, in the same nests used in chapter 2, during the month of March I carried out five-minute observations per nest. At each observation I recorded the number of workers performing hygiene-related behaviors (workers removing larvae, worker remains, or nest remains, as well as grooming the bodies of other workers upon entering the nest) and the number of guard wasps present at the entrance of the nest. In addition, I daily took a sample of the protein food entered each nest, capturing all the incoming workers for one minute. I found that the decrease in the number of workers in the colony did not affect the amount of protein-foods collected or the number of workers performing any hygiene behavior. In contrast, colony defence, measured as the number of guard workers at the nest entrance, decreased with reduction in worker numbers. These results suggest that colonies have remarkable flexibility to perform different roles, which allows them to cope with changes in the number of workers in the colony. This flexibility allows the colony to relocate individuals to tasks that could be a priority, such as protein intake or hygiene, to continue its growth, development, and reproduction. Lastly, in Chapter 4, I explored the impact of mass worker-wasp captures on the abundance of V. germanica and nest activity in experimental plots. During two consecutive years, we implemented mass field trappings in eight one-hectare plots (2 treatment and 2 control plots each year). In the treatment plots, where mass trapping was applied, we placed 25 traps baited with meat for 4 weeks. To evaluate the effect of the treatment, I compared the abundance of wasps captured in the week before and after the treatment for each plot. The results showed that the mass trapping of workers reduced local wasp abundance by 65% and the activity nest (of nests located in treated plots) by 48%. In turn, a year after treatment, a decrease in wasp abundance was still noted. In a similar way to what was found for experimental nests (Chap. 1), nests suffered a 48% decrease in the traffic rates. This last result could have implications at the population level due to the effect of worker removal in future reproductives, as observed experimentally. Furthermore, knowledge of a critical threshold is relevant for the design of control strategies. Employing worker trapping as a management tool could prove a useful and environmentally friendly way to reduce local wasp abundance during peak activity. In conclusion, these studies showed Allee effects in V. germanica colonies. Nests with fewer workers produce fewer gynes and invest less in defence behaviours, which could affect populations. On the other hand, mass trapping at a local scale reduces the abundance of V. germanica wasps, having a significant impact on natural colonies and may even affect populations in the mid-term, by exposing them to Allee effects. The mass trapping of workers technique could be an effective strategy to locally reduce wasp abundance, especially during the months of greatest activity in invaded areas.