Relaciones funcionales entre eficiencia y seguridad del sistema de transporte de agua en coníferas: su influencia sobre la relación crecimiento-densidad de madera-resistencia al déficit hídrico en Pinus taeda L.

Abstract

El agua es uno de los factores abióticos más determinantes del rendimiento en un sistema productivo vegetal. La misma influye de manera directa en la productividad de los ecosistemas, dado que presenta un rol crucial en casi todos los procesos fisiológicos de las plantas, y en particular, en la fijación de carbono que requiere en principio la apertura estomática para que el CO2 ingrese a las hojas. En el marco del cambio climático se predice que las precipitaciones se verán modificadas en cuanto a su distribución, provocando de esta manera pulsos de sequía, los cuales afectarán la disponibilidad de agua en muchas regiones del mundo, y en el NEA de la Argentina, en particular. Otra situación que afecta a la productividad de los sistemas productivos en esta región es el avance de éstos hacia sitios con menores aptitudes, dados los suelos someros o pedregosos que los caracterizan, debido a la competencia con otros usos de la tierra. En este contexto, el conocimiento de la respuesta productiva de especies claves de la economía regional a la sequía se torna relevante. Pinus taeda L. es la especie forestal por excelencia en la región de estudio, Noroeste de Misiones, provincia que a su vez forma parte del principal polo forestal de la República Argentina. Cuenta en la actualidad con un Programa de Mejoramiento Genético (PMG), iniciado en la década del ´90 del siglo pasado, con avances importantes en cuanto a crecimiento y otros caracteres fenotípicos relacionados con la calidad de la madera. Sin embargo, se desconocen las implicancias que ha tenido la selección en base a productividad y calidad (ej. densidad) sobre la resistencia al estrés en los genotipos disponibles en esta región subtropical, donde la especie es sometida a condiciones ambientales muy distintas a las de su zona de origen en el SE de los EEUU. Desde el punto de vista funcional, en general se plantea que existe un compromiso entre crecimiento y resistencia al estrés. Este compromiso estaría dado por el hecho de que el crecimiento se relaciona positivamente con la eficiencia de la conducción de agua del sistema hidráulico que conforma una planta, mientras que esta eficiencia se relaciona negativamente con la “seguridad” en el mismo. Por seguridad del sistema hidráulico se entiende a la vulnerabilidad del xilema a cavitar ante altas tensiones, lo que se traduce en pérdidas más o menos permanentes de conductividad hidráulica, es decir, de eficiencia de conducción. Esto es así porque los caracteres anatómicos que permiten una mayor conductividad (ej. elementos de conducción de mayor diámetro, más puntuaciones y de mayor permeabilidad entre elementos, mayor agrupamiento de elementos, etc.), así como favorecen el movimiento de agua dentro de la planta, también favorecerían la propagación de eventuales embolismos, tornándolo más susceptible a la disfunción. Existe abundante evidencia a favor de la existencia de este compromiso general que resulta en que las especies más productivas del mundo son también las más susceptibles a la falta de agua. Sin embargo, también existen ejemplos de especies con mecanismos de resistencia a la sequía alternativos a la baja vulnerabilidad a la cavitación, basados en un comportamiento evitador de la sequía, que permitiría maximizar la productividad en períodos de alta disponibilidad hídrica (por una alta eficiencia de conducción) y el mantenimiento de la integridad hidráulica en períodos de déficit. Asimismo, si se concentra el análisis a nivel intraespecífico, es decir, considerando un rango acotado de productividades y resistencias al estrés, podrían existir combinaciones de atributos que permiten optimizar ambos procesos a la vez, dentro de ciertos límites. Asimismo, la densidad de la madera es un carácter relacionado con la vulnerabilidad a la cavitación tanto en especies angiospermas como coníferas. Esta relación ocurre debido a que aquellas especies que, por ser menos vulnerables, están sometidas a mayores tensiones en el xilema, requieren un mayor refuerzo de los conductos para evitar la implosión de los mismos por diferencias de presión entre elementos cavitados y funcionales. En el marco conceptual anteriormente expuesto, se planteó como objetivo general comprender la relación funcional entre tasas de crecimiento, densidad de madera y resistencia a la sequía en distintas progenies de P. taeda, y el grado de influencia de la relación eficiencia de conducción - seguridad del sistema hidráulico sobre estos procesos, en estadíos iniciales del desarrollo de esta especie forestal. Se plantearon los siguientes objetivos particulares, que fueron abordados mediante ensayos realizados en invernáculo (condiciones semi-controladas) y a campo: 1) evaluar los compromisos entre crecimiento y resistencia al déficit hídrico en edades tempranas de genotipos de Pinus taeda de tasa diferencial de crecimiento, y los procesos morfo-fisiológicos responsables de los patrones observados; 2) determinar las relaciones existentes entre anatomía, densidad y funcionalidad (conductividad hidráulica y vulnerabilidad a la cavitación) de la madera en progenies de P. taeda con distintas tasas de crecimiento, y la influencia del déficit hídrico sobre estas relaciones; 3) evaluar el efecto del momento de ocurrencia del déficit hídrico sobre el crecimiento de los plantines de P. taeda; 4) evaluar bajo condiciones de campo el efecto interactivo de las condiciones ambientales que se dan naturalmente en la región de estudio sobre distintas variables ecofisiológicas responsables del crecimiento en plantines de P. taeda; 5) analizar los patrones de regulación estomática del potencial hídrico foliar en P. taeda bajo distintas condiciones de déficit hídrico en el suelo y/o en la atmósfera, tomando a éste como un caracter clave en la adaptación a déficit hídrico, debido a su relación directa con la arquitectura hidráulica de la planta y su influencia sobre el intercambio gaseoso y el crecimiento. Para abordar los resultados se trabajó con cuatro progenies de polinización abierta que diferían en crecimiento medio y en densidad de madera, según mediciones realizadas en los árboles madre a los 5 años de edad: dos progenies de alto crecimiento (AC) y dos progenies de (relativamente) bajo crecimiento (BC), combinando además alta y baja densidad de madera. Las tasas de crecimiento diferenciales solamente se manifestaron bajo condiciones óptimas de disponibilidad hídrica. Las progenies AC con mayores incrementos absolutos aéreos (diámetro de tallo y altura total) presentaron patrones de asignación de biomasa diferentes a las progenies BC, con menor proporción relativa de raíces, pero a su vez distintos entre sí. La progenie AC1 presentó mayor asignación a tallo, y la AC2, mayor asignación a hojas. La estrategia de la AC1 presumiblemente aumentó la eficiencia de conducción de agua por unidad de área foliar, lo que se vio reflejado también en menores pérdidas de conductividad hidráulica que en las otras progenies. Esta progenie fue la que presentó también la mayor eficiencia de crecimiento (EC, crecimiento de fuste:biomasa foliar) y en el uso del nitrógeno. La alta asignación a tejido foliar en la progenie AC2 pudo ser responsable de su alto incremento absoluto debido a la gran superficie para el intercambio gaseoso. Pero, se tradujo en baja EC y del uso del N. Estas progenies de alto crecimiento en términos absolutos tuvieron, sin embargo, menor crecimiento en forma relativa a su tamaño inicial en comparación con las BC. Estas últimas presentaron mayor asignación a raíces, mayor capacidad fotosintética (por unidad de área foliar) y mayor conductancia estomática (gs) máxima. Asimismo, presentaron una menor sensibilidad estomática al déficit de presión de vapor (DPV) de la atmósfera relativa a la máxima gs que las AC, aunque en general, las cuatro progenies mostraron un relativamente bajo control del potencial hídrico mínimo, perdiendo altos porcentajes de conductividad hidráulica (ks) en ramas aún en condiciones de alta disponibilidad de agua en el suelo. Asimismo, esta baja capacidad de regulación estomática del potencial hídrico mínimo resultó en patrones variables, presentando situaciones de isohidrismo y más comúnmente de anisohidrismo, pero con un mantenimiento del gradiente de potencial entre el suelo y las hojas (isohidrodinamismo). Sin embargo, a diferencia de las condiciones ambientales típicas en las que se desarrolla el anisohidrismo en otras especies leñosas, en Pinus taeda los potenciales hídricos más negativos (menores a -4 MPa) se desarrollaron con alto contenido de agua en el suelo pero alto DPV, situación ambiental en la que no hubo prácticamente cierre estomático hasta DPV tan altos como 6 kPa. Cuando existió cierto déficit hídrico en el suelo, se evidenció un control más fino del potencial mínimo, lo que sugiere la intervención de señales hormonales producidas en la raíz como primer mecanismo disparador del control estomático. Asimismo, sugiere una alta vulnerabilidad de estas progenies a olas de calor en momentos con alta disponibilidad hídrica en el suelo. En contra de la hipótesis general, el crecimiento diferencial entre progenies no estuvo relacionado con la eficiencia hidráulica, si se estima ésta a través de la ks de ramas. Asimismo, todas las progenies mostraron una vulnerabilidad a la cavitación (VC) relativamente alta, y se observó una tendencia a una mayor VC en las progenies AC, aunque no relacionadas con mayores ks máximas. Esto hace que no sea posible plantear un compromiso entre crecimiento y susceptibilidad al déficit hídrico desde la base de suponer relaciones entre ks y VC en Pinus taeda. Por el contrario, los patrones de crecimiento máximo se relacionaron más con distintas asignaciones del C dentro de la planta, y con una distinta sensibilidad estomática al DPV. En este sentido, las familias AC presentaron mayor asignación del C a distintos órganos aéreos, denotando la existencia de diferentes estrategias entre sí, y una levemente mayor sensibilidad estomática al DPV que las BC. Estas últimas presentaron una alta capacidad intrínseca de intercambio gaseoso, pero su tamaño inicial más pequeño (medido a nivel áereo), posiblemente como producto de su mayor asignación relativa a raíces desde muy temprano en el desarrollo, las pone en desventaja frente a las AC en la fijación total de C. Considerando el efecto del déficit hídrico –moderado y severo- sobre el crecimiento en las distintas progenies, todas presentaron una caída exponencial en el mismo, igualándose en el crecimiento final. Por lo tanto, si bien las familias AC tuvieron una mayor caída relativa en el crecimiento al comparar los tratamientos con déficit hídrico y el control, alcanzaron crecimientos similares a las familias BC en condiciones de déficit hídrico. Esto evidencia que éstas últimas no manifiestan ninguna ventaja comparativa en estas condiciones. Asimismo, se observó un efecto marcado del momento de ocurrencia del déficit hídrico dentro del período total de crecimiento, siendo mayor cuando el déficit ocurre al inicio del período, en primavera. Respecto a la anatomía funcional de la madera no se han observado respuestas, a nivel de célula, entre las familias analizadas tanto en condiciones hídricas óptimas como bajo situación de estrés. Sin embargo, se manifestaron diferencias significativas entre las familias y entre tratamientos de déficit hídrico en cuanto a la proporción de leño temprano y tardío, reflejando la variabilidad y plasticidad de este carácter. En este sentido, las familias BC fueron las que presentaron una mayor proporción de leño temprano respecto al grupo de las familias AC, característica que se tradujo en una tendencia a una mayor ks máxima. A su vez, estas familias BC fueron las que se manifestaron como de mayor resistencia a la cavitación, lo que podría estar asociado al tamaño diferencial observado con respecto a las AC en el torus de las puntuaciones de las traqueidas. Estos resultados se contraponen al compromiso entre eficiencia de conducción y vulnerabilidad a la cavitación propuesto para otras especies. En condiciones de campo se manifestaron patrones similares de crecimiento aéreo entre familias AC y BC a los observados en condiciones de invernáculo. Sin embargo, se encontraron resultados opuestos a los de los ensayos en condiciones semi-controladas en cuanto al control estomático del potencial hídrico mínimo al comparar familias. En este sentido, en contraste con los resultados de invernáculo, a campo se evidenció un menor control estomático del potencial en la familia AC, lo que resultó en una mayor caída relativa en la ks de ramas que en la familia BC. Se requieren más estudios para explicar estas tendencias distintas entre condiciones de crecimiento. Se concluye que desde el punto de vista de los caracteres a seleccionar en un programa de mejoramiento genético, buscando genotipos que optimicen el crecimiento aéreo y la resistencia al déficit hídrico, este estudio sugiere que, para condiciones de alta demanda evaporativa, es deseable una alta asignación inicial de biomasa a estructuras áereas, una alta sensibilidad estomática al DPV y una baja vulnerabilidad a la cavitación del leño. Asimismo una alta asignación de biomasa al leño en forma relativa al área foliar puede ser un carácter deseable optimizando la producción de madera y la eficiencia en el uso de los recursos del ambiente. Esta combinación de caracteres es posible de ser identificada entre las progenies de Pinus taeda disponibles en Argentina.

Water is one of the main factors determining yield in plant-based production systems. It has a direct influence on the productivity of ecosystems due to its crucial role in almost all physiological processes in plants, and in particular in carbon fixation which requires stomatal opening for CO2 input to the leaves. In the context of global climate change, it is predicted that precipitation will be modified in terms of distribution, causing pulses of drought, thus affecting the availability of water in many regions of the world, and in the N.E. of Argentina in particular. Another situation that affects the production systems in this region is the advancement of them to lower-productivity sites due to shallow or rocky soils, as a consequence of competition with other land uses. In this context, knowledge of the response to drought of key species for regional production systems becomes relevant. Pinus taeda L. is the main forestry species in the study region, West of Misiones province, which in turn is part of the main forest pole of Argentina. Currently there is a Breeding Program (PMG), which began in the 90s of last century, with significant progress in terms of growth and other phenotypic traits related to the wood quality. However, the implications that the selection based on productivity and quality (eg. density) have had on stress resistance of the available genotypes are unknown. From a functional point of view, it is generally argued that there is a tradeoff between growth and stress resistance. This commitment would be given by the fact that growth is positively related to water conduction efficiency of the hydraulic system of a plant, whereas this efficiency is negatively related to its "safety". For safety of the hydraulic system is understood the xylem vulnerability to cavitation at high tension, which results in more or less permanent loss of hydraulic conductivity. This is because the anatomical features that allow greater conductivity (eg. larger diameter of xylem elements, more pits between them and greater permeability of their membranes, etc.) and favor the movement of water within the plant, they also favor the propagation of possible embolisms, making the system more susceptible to dysfunction. There is abundant evidence for the existence of this general tradeoff which results in the most productive species in the world are also the most susceptible to water shortage. However, there are also examples of species with resistance to drought mechanisms alternative to low vulnerability to cavitation, based on a drought avoidance behavior that would maximize productivity during periods of high water availability (for high conduction efficiency) and the maintenance of the hydraulic integrity during deficit periods by tight stomatal control of water potential. In addition, if the analysis is focused at the intraspecific level, i.e. considering a limited productivity and drought resistance ranges, there may be combinations of attributes that optimize both processes simultaneously, within certain limits. Also, the wood density is related to the vulnerability to cavitation in both angiosperm and conifer species. This relationship occurs because those species which, being less vulnerable, are subject to greater tension in the xylem, require further strengthening of the xylem elements to prevent their implosion by the pressure differences between cavitated and functional elements. In the above framework, the general objective of this study was to understand the functional relationship between growth rate, wood density and drought resistance in different progenies of loblolly pine, and the degree of influence of the conduction efficiency and xylem safety on these processes, in early stages of development of this forest species. The following particular objectives were proposed and addressed by greenhouse and field trials: 1) to evaluate the tradeoffs between growth and resistance to water stress at early stages of Pinus taeda genotypes differing in mean growth rate, and the morpho-physiological traits responsible for the observed patterns; 2) to determine the relationship between anatomy, density and functionality (hydraulic conductivity and vulnerability to cavitation) of wood in progenies with different growth rates and the influence of water stress on these relationships; 3) to evaluate the effect of time of occurrence of water deficit on the growth of loblolly pine seedlings; 4) to evaluate under field conditions the interactive effect of environmental conditions that occur naturally in the study region on different ecophysiological variables responsible for growth in seedlings of P. taeda; 5) to analyze patterns of stomatal regulation of leaf water potential in P. taeda under different conditions of water deficit in the soil and / or in the atmosphere, taking it as a key trait in the adaptation to water stress because of its direct relationship with the hydraulic architecture of the plant and its influence on gas exchange and growth. To address the objectives, we worked with four open-pollinated progenies differing in mean growth and wood density, as measured in the mother trees at 5 years of age: two progenies with high growth (AC) and two progenies with (relatively) low growth (BC), also combining high and low wood density. Differential growth rates were observed only under optimum conditions of water availability. The AC progenies with higher absolute aerial increases (stem diameter and plant height) had different allocation patterns compared to BC progenies, presenting lower relative proportion of roots than BC, but different also between each other. The AC1 progeny had higher allocation to stem, and AC2 had increased allocation to leaves. AC1 strategy presumably increased water conduction efficiency per unit of leaf area, which was reflected also in lower losses of hydraulic conductivity than in the other progenies. This progeny presented also the highest growth efficiency (CE, growth stem: leaf biomass) and nitrogen use efficiency. High allocation to leaf tissue in AC2 progeny might be responsible for its high absolute growth due to the large surface area for gas exchange. But, it resulted in lower EC and N use efficiency. These progenies had high absolute growth but they presented however lower growth in relation to their initial size compared to BC progenies. The latter had higher allocation to roots, higher photosynthetic capacity (per unit leaf area) and higher maximum stomatal conductance (gs). They also had lower stomatal sensitivity to vapor pressure deficit (VPD) relative to their maximum gs than AC. However, in general the four studied progenies showed a relatively low control of the minimum water potential, losing a high percentage of xylem hydraulic conductivity (ks) of branches even under high soil water availability conditions. Also, this relatively low capacity of stomatal regulation of minimum water potential resulted in varying patterns, presenting isohydric and more frequently, anisohydric behaviours, but in this last case, usually maintaining a steady water potential gradient between the soil and the leaves (isohydrodynamics). However, unlike the typical environmental conditions in which anisohydric behaviour develops in other woody species, in Pinus taeda the lower water potentials (less than -4 MPa) were developed with high soil water content but high DPV, environmental situation in which there was virtually no stomatal closure until DPV as high as 6 kPa. When there was some water deficit in the soil, finer control of minimum water potential was evident, suggesting the involvement of hormonal signals produced in the roots as first trigger mechanism of stomatal control. The observed patterns also suggest a high vulnerability of these progenies to heatwaves in moments with high soil water availability. Contrary to the general assumption, differential growth between progenies was not associated with hydraulic efficiency, if this is estimated through the branches ks. Also, all progenies showed a relatively high vulnerability to cavitation (VC), and there was a trend to greater VC in the AC progenies, although not associated with higher maximum ks. This makes not possible to propose a compromise between growth and susceptibility to water stress from the basis of assumed relationships between ks and VC in Pinus taeda. By contrast, maximum growth patterns were more related to different biomass allocation within the plant, and to quite different sensitivity to stomatal DPV between progenies. In this sense, AC families had higher allocation to different aerial organs, denoting the existence of different strategies, and a slightly greater stomatal sensitivity to DPV than BC progenies. The latter showed high intrinsic capacity of gas exchange, but its smaller initial size (measured in aerial organs), possibly as a result of their increased allocation to roots very early in the development, left them at disadvantage against AC in the total C gain. Considering the effect of water stress -moderate and high- on stem growth of different progenies, all showed an exponential decline, reaching all of them similar final growth. Therefore, although AC families had a higher relative decline in growth comparing treatments with water deficit and the control situation, they reached similar growth than BC families under water deficit. This suggests that BC progenies do not present any comparative advantage in these conditions. Also, a marked effect of time of drought occurrence has been observed, being higher when the deficit occurs at the beginning of the growth period, in early spring. Regarding the functional anatomy of wood, no responses have been observed at cell level, comparing progenies or water conditions. However, significant differences between families and between water stress treatments were determined in the proportion of early - and latewood, reflecting the genetic variability and plasticity of this trait. In this regard, BC families were those that had the highest proportion of earlywood, which resulted in a trend toward higher maximum ks. In turn, these BC families presented greater resistance to cavitation, which could be associated with the observed different torus size in their tracheids compared to AC. These results are opposed to the tradeoff between conduction efficiency and vulnerability to cavitation proposed for other species. Under field conditions similar patterns of shoot growth between AC and BC families were observed compared to those under greenhouse conditions. However, as opposed to the semi-controlled trials, under field conditions AC progeny presented lower stomatal control of water potential than BC progeny, resulting in a higher decline in relative ks than in the BC family. Further studies are needed to explain these different trends between growth conditions. We conclude that, from the point of view of the characters to select in a breeding program seeking to optimize aerial growth and resistance to water stress, this study suggests that for conditions of high evaporative demand, it is desirable high initial biomass allocation to aerial structures, high stomatal sensitivity to VPD and low xylem vulnerability to cavitation. Also high biomass allocation to stem instead of leaves may be a desirable trait optimizing wood production and efficiency of use of environmental resources. This combination of traits can be identified in progenies of Pinus taeda available in Argentina.